爱华网第一卷
故事从娜乌西卡在风之谷周边的一次腐海之行开始。娜乌西卡在腐海中遇到了王虫的褪壳，王虫的壳质地坚硬，可以用来作各种用具。此时娜乌西卡发现了正在赶往风之谷的犹巴，犹巴是基尔的好友，也是娜乌西卡的剑术教师，有着“腐海第一剑客”的称号，因误激怒了一只王虫而被其追赶，娜乌西卡驾驶着单人飞行滑翔器接近王虫，用虫笛将其引回森林。师徒相见，娜乌西卡告诉犹巴多鲁美奇亚国王乌王的总动员令已下，各个城邦都要派出战力，由于基尔已经卧床不起，只能由自己代父出征。犹巴将途中捕获到的一只狐松鼠送给娜乌西卡，娜乌西卡顺利驯服了松鼠并为其取名迪多。
犹巴的到来给谷中带来了欢乐。犹巴和基尔长谈之时，娜乌西卡和谷中的老兵们正将从腐海带回的王虫眼壳镶嵌在炮艇的驾驶舱上，完成后娜乌西卡与老兵米特在谷周围试飞，却在腐海上空发现一艘被虫围攻的飞行货船，娜乌西卡用炮艇将飞船引导出腐海，但船体已经损坏，还是坠毁了。娜乌西卡在残骸中发现了奄奄一息的女孩，女孩告诉娜乌西卡她是邻邦培吉特市市长的女儿拉斯黛尔，培吉特市在乌王亲卫军的攻击之下已经毁灭，避难船为了躲避追击才开进腐海。临终之际，黛尔把一块工业零件一样的圆形物体交给娜乌西卡，说明培吉特市正是因为这块石头而被乌王攻击，托付娜乌西卡将其转交给她的哥哥阿斯贝鲁并千万不能落入乌王的手中。埋葬遇难者后。娜乌西卡火速返回谷中向基尔和犹巴说明了情况，见多识广的犹巴也不能辨认出石头为何物，但推断培吉特市建立在古代都市的遗址之上，有着专门开采古代物品的矿穴，这块石头想必是古代文明的遗物，培吉特市与风之谷一样是多鲁美奇亚附属下的自治城邦。乌王不惜毁灭盟友得到石头，其中必然蕴含着巨大的力量。
这时，一艘乌王亲卫队的飞船尾随而至。飞船经过腐海会带来孢子，降落在谷中是十分危险的行为，风之谷是与多鲁美奇亚有约定的有自治权的独立城邦，通常的做法应将船降落在城邦外围，人员入城之前要经过火焰消除孢子。此时飞船却直接降落在谷内麦田中，这样周围的麦田就只能付之一炬，这是非常无礼的挑衅行为。基尔告诉娜乌西卡此次将是她成为族长之前的考验，让她谨慎处理此事。娜乌西卡发现随行而来的除了亲卫队的士兵，还有驯虫师夹杂其间。驯虫师是一支生存在腐海中的种族，他们驯服数种虫并依靠其在腐海中寻找宝藏，发现矿物等生存。由于在腐海中不能除下面罩和终日与虫相处，所以驯虫师们身上都散发出臭气，在整个社会中属于低下的种族。带领驯虫师侵入他国领土是对对方极不尊重的行为。亲卫队利用驯虫师只是为了用他们的虫寻找秘石。娜乌西卡让米特驾驶炮舰掩护，自己驾驶着滑翔翼先抢先拦住对方。两方对峙，娜乌西卡发现拉斯黛尔头上的饰品竟然出现在驯虫师背上的战利品中，知道了到驯虫师竟然挖出死者的尸体，更加坚定了不让乌王得到秘石的决心。此时驯虫师放出的虫已经嗅出了娜乌西卡身上的秘石，愤怒的娜乌西卡弹开虫子持剑相迎，对方的一名军官上前接战。此时犹巴带领众人赶到，犹巴告诫娜乌西卡不可让风之谷沦为战场，但已无法制止娜乌西卡的愤怒。数招之内，娜乌西卡已凭借着精湛的剑技与灵巧的移动刺伤对手，被愤怒支配的娜乌西卡已丧失理智，持剑欲给对方致命一击。此时犹巴为了阻止事态的进一步发展，迅速挡在两人中间，一手挡住了娜乌西卡的利剑，一手持匕首挟持住了对方的军官。看见犹巴的左臂的护甲已被自己的剑已经刺透，血已顺着剑流下来，娜乌西卡才猛然惊醒，双方的动作凝固了，双方的观战者们也被犹巴的气魄震住。以下是犹巴精彩的说服：“听好，这种决斗是没有尽头的。无论哪一方战败都会导致更多和仇恨，我倒要问一下亲卫军，乌王会下旨要你们破坏边境协定而引发内战吗？难道要让自古即缔结盟约而并肩作战的盟友自相残杀而挑起毫无意义的内斗吗？还是各位想因自己的疏失而选择死在边境之地令身后蒙羞呢？我会这么说，是因为边境全民一定会为了保卫自治权和自尊而奋战到底的。
风之谷的人也听着，倘若是为了不了解腐海禁忌而犯的无心之过导致赌上风之谷的命运岂不愚蠢？诸位打算选择两败俱伤而继续决斗的绝路吗？回答我？”短暂的沉默之后，亲卫军的人群中传出声音：“仲裁得好，我方愿意先撤退。犹巴先生！”随之而出的将领打开头盔，竟然是一个年轻的女人，“收容伤员，立即撤退。”
库夏娜临行前并不甘心此行的失败，“娜乌西卡，反正我们会再见面的，对不对？”“你是指战场吗？”娜乌西卡并不示弱。亲卫队撤退后，谷中的民兵们欢呼胜利，娜乌西卡此刻已被自己刚才的所为惊呆了，因为她意识到与其战斗的军官实际上在犹巴仲裁之时已经死了。随后谷中忙着烧毁顺风的田地及进入森林检查，忙作一团。事后犹巴向卧床的基尔说明情况，基尔向犹巴此次的帮助表示了感谢，并对敌方将领作了高度评价，“尽管手下士兵被杀，仍能视情势立即撤兵，那女人战术高明，恐怕是乌王的第四公主库夏娜吧。知道没有能力杀光我们，干脆连石头都先放弃。”娜乌西卡与谷中的民兵们忙了一晚上才消灭了所有的孢子。
此时，库夏娜的部队正驻扎在培吉特市。库夏娜虽是女性，却是一位爱护士兵，英勇善战，极有才能的将领，深得将士们的拥戴。正因如此，她一面受乌王的猜疑，一面受三位皇兄的排挤，为了限制库夏娜，她战前所训练的主力部队也在没有通知的情况下被阴谋调遣到三皇子的军中。与目前三皇子率领军队主力攻打土鬼诸国所获得的战绩相比，库夏娜仅带领三百人的亲卫军，得到的命令是攻打培吉特市获得秘石，然后整编各边境城邦队伍南进腐海。因为不满乌王的猜忌及其皇兄的排挤，部下将领都有拥戴库夏娜杀回王都的想法，库夏娜却认为此时的时机和力量都不成熟。为了监督库夏娜，乌王不断地派遣军事参谋来“协助”其作战，但都被库夏娜设计除去。此时，乌王又派遣了一名叫克罗托瓦的军官到库夏娜的军中担任军事参谋。克罗托瓦出生贫寒，极善生存之道，他擅长钻营，但也颇有能力和计谋。汇报完前线的战况之后，克罗托瓦来到培吉特的地下矿区（地下实际是古代文明的大都市废墟）里参观，在这里他看到了攻打培吉特市的真正目的：一只古代遗留的保存完好的巨神兵，巨神兵的化石在腐海中随处可见，但这只却仍有心跳，表示其正在休眠。相传正是用这种史前文明制造的巨大兵器发动的“七日之火”战争毁灭了人类。培吉特市的人惧怕这种力量复活，从而取下了“秘石”而让其永远长眠。此时，克罗托瓦感到身后一位士兵正在逼近，摇身一让，士兵扑空坠坑而亡。“不错嘛，那个男的活着走出坑道了”，库夏娜军中终于来了一位不会“意外死亡”的参谋。
风之谷内，民兵们在做着出征前的武器和物资装备，婆婆们为娜乌西卡缝制了软甲，孩子们采来了奇果核仁，犹巴将自己的坐骑卡伊送给娜乌西卡（故事中的马是一种陆行鸟，也叫鸟马，是古代文明所造出的物种）。为了保存谷里的年轻力量，娜乌西卡只带了米特等五名老兵随行。夜深之际，犹巴在迪多的带领下来到了城堡的底部，惊奇地发现地下室中生长的竟然都是腐海的植物。娜乌西卡说明这些植物并不会散发瘴气，也不会巨大化，受到污染的是空气和水和土地，而不是植物。而这些植物都是用干净的水和土培养的。犹巴也惊叹于眼前所发生的一切，“真想不到，剧毒的腐砒草居然会开出如此美丽的花朵”，“我是多么愚蠢啊，花费了大半生所寻找的腐海之谜却掌握在眼前这位少女身上”。娜乌西卡向老师说明并不想上战场，不想像哭泣的王虫一样“被恨意驱策而展开杀戮”。此刻天已经大亮，到了出发的时刻，娜乌西卡和谷中的老兵登上炮艇和运输艇，奔赴集合点。
这一天黎明，散居于腐海周围的边境各族部队都奔赴空中集合点，各市飞艇集合后各自打出了对话旗号，娜乌西卡打出了“风之谷，基尔的女儿娜乌西卡”的旗语。库夏娜的数十艘驱潜艇也抵达了，舰队南进腐海。
此时的风之谷中，犹巴也向基尔告别，准备再一次的腐海之行。“据多鲁美奇亚的神官所言，腐海生态系统的产生是神明为了惩罚人类发动火浴七日污染世间的报应，但事实果真如此吗？”犹巴告诉基尔，自己曾误入腐海深处，那也是最早形成的一片菌类森林，那里是清净和平的世界，整个森林已经砂化，而且砂里没有毒素。“腐海是为了净化这个受污染的星球而形成的吗？这只是个假设，但娜乌西卡却凭着直觉看出这一点……树高超过一百码的腐海深处底部，究竟发生了什么变化，我想亲自去确认一下。”“犹巴，就依你所信的去做吧，恐怕我再也无法活着见到你了。”基尔知道自己不久于人世，只能向老友依依惜别。犹巴离开风之谷，踏上了他最后的旅程。
亲卫军与诸城邦的联合舰队行进途中，遭到了一艘培吉特市炮艇的攻击，攻击者正是拉丝黛尔的哥哥阿斯贝鲁。亲卫军的驱潜艇被击毁数艘，库夏娜所在的船也遭到猛攻，死伤惨重。克罗托瓦亲驾驱潜艇组织反击，击落了阿斯贝鲁的炮艇。风之谷的炮艇和拖船之间的钢缆被下落的残骸砸断，拖船被迫降落在腐海中的河面上。就在接上钢绳准备离开之时，数只王虫从水下围聚过来。娜乌西卡让众人不要妄动，任凭王虫的触须将自己包围住，王虫通过交流知道娜乌西卡并无敌意，纷纷退去。与此同时，同样跌落在腐海的阿斯贝鲁遭到虫类的攻击而大杀昆虫，娜乌西卡让米特等驾驶飞船先去营地集合，自己独自驾驶滑翔翼前去营救阿斯贝鲁。营救过程中，两人落进树洞跌落至腐海的下层，因下层全是沙子才幸免于难，娜乌西卡昏迷过去，但仍未摆脱翅虫的围攻。危急之时，一只王虫出现，安抚了翅虫，救下了两人。王虫直接通过心灵告诉阿斯贝鲁：“你杀了我们很多同类，但小女孩拜托我们不要杀你。小女孩，我们一族以前就认识你了，因为我们的族类，个体即是群体，思想能超越时空而传递，这座森林已经不需要我们了，遥远的南方森林正在求救，我们必须前去…”王虫这么说，是因为在那个人虫敌对的时代，娜乌西卡却拥有包容万物的慈母般的胸怀，有着与各种物种通过心灵沟通的能力，儿时的她即可与王虫幼虫无障碍地交流。所以犹巴也惊异她竟能驯服不亲近人的狐松鼠。王虫离去后，阿斯贝鲁发现刚才面罩已经脱落，而地底却没有瘴气。醒来之后，娜乌西卡把秘石交给阿斯贝鲁并告诉他黛尔的经过。娜乌西卡发现腐海的下层原来是岩石化的腐海植物变成了细砂散落在底层，和犹巴从腐海深处带来的细砂是一样的，“腐海本身一定是为了净化这个世界而产生的，从太古文明所污染的大地中吸取污秽经过树干而形成无害的结晶，然后死亡化为细砂”，娜乌西卡不断接近腐海的秘密。
次日，阿斯贝鲁修好了滑翔机，并向娜乌西卡告别：“滑翔机的力量会因我而削弱，而且我也不能在多鲁美奇亚的阵营中呀，就此告别了。娜乌西卡。”娜乌西卡微笑着回答“我要把拉斯黛儿的哥哥一起带出去。我是御风使的女儿，让我驾驭腐海的风给你见识见识吧。”（第一卷终）
第二卷
娜乌西卡驾驶滑翔机冲出腐海下层，却与土鬼玛尼族的一艘大型战船不期而遇。由于距离太近，滑翔机无法躲避密集的炮火，在此情况下阿斯贝鲁建议放弃逃跑与土鬼交涉。敌兵下船后，阿斯贝鲁用土鬼语说明自己并无敌意，提出要谒见上人。土鬼诸侯国是由圣都修瓦为中心的皇帝领辖区，七个大侯国，二十个小侯国及小部落国组成的联邦。是政教合一的国家，由神圣皇帝统帅，通过僧会控制僧侣。每一部族的族长都是由僧侣担任，这些僧侣都具有不同程度的超能力。土鬼士兵们无视阿斯贝鲁的要求，一位士兵想要污辱娜乌西卡，双方发生冲突。此时玛尼族的掌教上人出现并制止了士兵。此族的上人是一个老态龙钟的盲人僧侣，他径直来到娜乌西卡身边，像王虫一样用心灵与娜乌西卡交谈：“你并不是多鲁美奇亚人，对我们也并无敌意，虽然像王虫般燃烧着怒意，但那是因为你出身高贵种族的缘故，请你原谅族人的无礼，做我们的贵宾吧。”娜乌西卡与阿斯贝鲁就这样成了土鬼的俘虏。
与此同时，库夏娜的联合舰队已抵达位于腐海中心的酸湖地带的营地。由于酸湖的强酸侵蚀，此处连腐海的菌类植物都难以生存，是一片空旷的地带。克罗托瓦发现风之谷的老兵们与亲卫军吵成一团，原来是米特要求营救娜乌西卡的要求被拒绝。库夏娜借此要挟米特说出秘石的下落，即可派兵营救。米特回答自己身为下人，根本不知族长的事务，还是就先救出娜乌西卡才能得到消息。库夏娜此计不成，只得批准。此次谈话被受乌王之命打探秘石消息的克罗托瓦偷听得一清二楚。
玛尼族飞船中，娜乌西卡与妇女孩子们相处融洽，一位婆婆给把自己女儿的衣服给娜乌西卡穿上。上人的侍女桂嘉会多鲁美奇亚语，告诉娜乌西卡这件衣服的主人已被多鲁美奇亚士兵杀死了。上人接见了阿斯贝鲁和娜乌西卡，告诉他们库夏娜的军队已经进入了包围圈。土鬼从开战之前已经获得了来自多鲁美奇亚王族内部的情报，库夏娜已被她的皇兄出卖了，而土鬼部族必须面对南下的多鲁美奇亚军。他们部族之所以参战，只是因为统治土鬼五十一小国的神圣皇帝的命令。娜乌西卡和阿斯贝鲁想到边境各国的参战也是仅出于乌王的一已之目的，意识到这场战争的结果必然会使双方走向毁灭，决定通过努力劝阻双方的行动。上人告诉娜乌西卡此刻得到消息为时已晚，这毁战舰处于包围圈的外围，以酸湖为中心的战争已经开始。此时空中传来炮声，原来是米特等驾驶炮艇前来营救娜乌西卡，和玛尼族战舰相遇。娜乌西卡无奈之下，夺过士兵的短剑挟持了上人，阿斯贝鲁向米特发出信号示意娜乌西卡正在舰上，制止了双方的炮火。仁慈的上人故意让娜乌西卡挟持。阿斯贝鲁取来了滑翔机，却拒绝与娜乌西卡一起逃走，要留在这里说服土鬼部族，并继续挟持上人掩护娜乌西卡安全撤离。娜乌西卡走后，阿斯贝鲁微笑着丢掉武器，遭到了士兵们的痛打。上人从心底里欣赏娜乌西卡，饶恕了阿斯贝鲁的行为。
娜乌西卡登上炮艇，火速飞往酸湖营地，但沿途却并未看到任何土鬼军的踪影，却发现了正往酸湖前进的大批愤怒的王虫，前方土鬼的飞壶（一种小型飞行器）中吊着一只被身体被插上许多铁管的王虫幼虫，原来他们正是利用王虫心灵相通的能力引诱王虫大军到此。娜乌西卡终于意识到这就是土鬼所说的陷阱，让米特去告知库夏娜军赶快离开陆地，自己驾驶滑翔翼去救下幼虫。
亲卫军遭到了小股土鬼自杀部队的袭击，库夏娜敏锐地察觉到了土鬼的队伍“并没有采用土鬼擅长的夜间袭击，仿佛唯恐我们飞离地面似地一味疯狂攻击”而起了疑心，却仍然决定亲自上阵察看敌情。
土鬼军撤退之时，米特的炮艇赶到。米米特宣布王虫大军即将到达，让部队火速撤离地面，各城邦的飞船闻讯各自起飞。亲卫军却过于分散无法快速集结，此时大批王虫已逐渐逼近，亲卫军为了争夺上船乱作一团，克罗托瓦只好先启动飞船滑行，沿途救下库夏娜，飞船在最后关头升空而起。其他飞船以及地面部队则全部淹没在王虫的大潮中，王虫越过营地继续前进。中计的库夏娜强压住怒火，决定跟踪王虫大军去探明土鬼操纵王虫的方法。望着惨烈的战场，库夏娜割断长辫抛向了这块葬送了将士们的土地，“我不会忘记你们的牺牲的，收下吧。”
娜乌西卡击断了吊着幼虫的绳索，飞壶失衡坠毁，小王虫坠落在酸湖中心的沙洲上，娜乌西卡试图安抚小王虫，却无法停止它的痛苦。这时大批王虫已赶到酸湖周围，呼唤着小王虫返回森林，娜乌西卡用身体抵挡住冲向酸湖的小王虫，直到双脚被挤进酸湖灼伤才使小王虫才平息下来。王虫们为救伙伴不顾一切地冲向酸湖，但坚硬的躯壳也抵挡不住强酸，数只王虫被烧毁。见此情景，悲痛的娜乌西卡用心灵发出撕心裂肺的呼喊：“不要过来！交给我处理吧”。王虫们终于停止了行动，像一座座小山一样凝固在酸湖边。此时，接近酸湖的玛尼族上人被这股心灵的力量所震惊，和桂嘉乘坐飞壶来一看究竟。
娜乌西卡驾驶滑翔机钻进了在酸湖上空盘旋的亲卫军驱潜舰，要求库夏娜用飞舰送小王虫回岸。库夏娜在要求娜乌西卡说出秘石的下落作为交换条件之后，对着躲在听筒另一端窃听的克罗托瓦下达了命令：“克罗托瓦，有劳你的“监督”了，照你听到的去做，将飞艇降落到沙洲上。听从娜乌西卡指挥，你负责掌舵”。被拆穿的克罗托瓦狼狈地来到了驾驶室。在娜乌西卡的指引下，驾驶经验丰富的克罗托瓦成功地将体积庞大的飞艇降落在月牙形的小沙洲上。在士兵们惊愕的眼光中，娜乌西卡带领小王虫登上飞船。小王虫回到虫群后，王虫们用触须为娜乌西卡治疗腿上的伤势，在无数金黄色的触须的拥簇下，娜乌西卡被托到了高高的空中。此情此景，令一向冷静的库夏娜也大为震憾。在远处感受到这一切的上人热泪盈眶，“友爱与同情充塞心间…王虫的心敞开了”，他用颤抖的声音让桂嘉替他描述眼前的情景。“她穿的衣服是婆婆给的那件，因为浸了王虫的血而变成鲜蓝色。王虫的触角如金色草原般随风摇曳……宛如走在黄昏的草原上……”
风之谷中迎来了返航的边境各国的舰队，各族长们齐聚到基尔的周围。米特向基尔转达了娜乌西卡的信息：酸湖之战后，边境各国被允许返回。库夏娜与娜乌西卡进行了长谈，娜乌西卡说出了秘石的下落，并说明阿斯贝鲁此时已生死未卜。娜乌西卡担心此次小王虫的事情只是一个警告，决定继续跟随库夏娜军南进腐海查明真相。最让她感到不安的是王虫临行前说明它们要去南方之后，便关闭了心灵。娜乌西卡担心王虫此次行动是大海啸的前兆。众人对大海啸茫然无知，此时基尔已进入弥留之际，便请族中最年长的祖奶奶向大家说明：大海啸从七日之火开始总共发生了三次，最后一次发生于三百年前，当时边境各族统一于强大的艾弗达鲁王国之下，那时腐海离内地还很遥远。艾弗达鲁的城市中保存着上古的科技，造出今天所没有的飞船和各种器具……后来，王国内部由于争夺继承权引发内战，战士们争相寻求王虫壳制成的武器盔甲，武器商人便利用现在已失传的技术疯狂地捕获并杀死了大量的王虫，相传今天腐海中的驯虫师们就是那些武器商的后裔。腐海充满了愤怒，终于，无数的王虫冲出腐海，如同波浪一般，形成四处散发着孢子的虫之海啸。城镇被一个个地吞没，奇迹般的技术也永久消失了……二十日内，大海啸席卷艾弗达鲁全国，王虫奔离出腐海二千海里才相继死亡，王虫身体上所带来的孢子迅速生长，很快王虫所经过的土地便成长为新的腐海。艾弗达鲁从此灭亡，幸免于难的人们形成了边境各城邦，再也无法建立强大的国家，沦为多鲁美奇亚的附庸国。
听了讲述之后，族长们认为王虫南进，如果大海啸发生，土鬼会失去大量国土，为了生存，必定会对边境各国形成威胁。那时多鲁美奇亚决不会保护诸城邦，提议组成边境联盟共同对抗土鬼的入侵。了解娜乌西卡的想法之后，基尔让米特等驾驶炮艇找到犹巴去协助娜乌西卡，“娜乌西卡的工作需要那艘炮艇……傻孩子，只靠她一个人，就想保护全世界吗……”完成了最后的嘱托之后，基尔安然而逝。
犹巴在色莫市潜入了一艘驯虫师的飞船往腐海进发，在船上发现了奇怪的培养槽。飞船在半夜抵达驯虫师的村落，村子以半穴居的形式安置在火山脚下，依靠地热产生的蒸气抵挡瘴气。犹巴潜入村子，发现土鬼的数名族长正在此同驯虫师交易，交易的内容正是购买小王虫。会议上玛尼族的上人反对利用王虫来当作武器，认为这会触怒自然，带来更大的灾难。这引起了其他族长的不满。犹巴暴露了身份，遭到驯虫师的围攻逃到一间屋内，发现这里正是王虫的培养室，驯虫师们将犹巴团团围住，却无法将其生擒。此时阿斯贝鲁伪装成土鬼的士兵挑战犹巴，两人乘机破坏了王虫的培养槽后夺路而逃，在上人和桂嘉的帮助下逃向地面。四人冲向玛尼族的飞船，但飞船已被赶来的僧会（土鬼最高权力机构）的战舰抢先占领。
被围之后，土鬼的神圣皇帝密喇鲁帕出现了，作为僧会和土鬼的最高统治者，密喇鲁帕拥有极强的念力和透视心灵的能力。“不要思考，他会夺取人的想念”，犹巴警告阿斯贝鲁。土鬼的族长们惊恐地伏在地上，上人一边用念力对抗皇帝，一边向众人的心灵传递信念：置身于腐海濒临灭亡却不愿中止纷争是为愚昧；以污秽的双手玩弄生命，使之沦为战争工具，乃僧会之傲慢；要部族牺牲身家安宁以示忠诚，乃无耻皇帝的骄蛮。我的族民玛尼人呀，或许你们将生活于更艰苦的环境中，虽然失去了故土，无数血亲被杀，必须在强权的蹂躏下流浪……但是不要畏缩，忍耐困境，即使生活在屈辱中也要养育后代。古老预言成真了，带领你们走向湛蓝清净之地的人已经出现了。爱植物，能与虫说话，能驾驭风的人……其人身穿蓝衣，降临在金色的原野上……是连系着失落的大地的羁绊。
蓝衣人是土鬼宗教的古老预言，在二百多年前的初代神圣皇帝夺取了土鬼政权之后便禁止了这种教义。密喇鲁帕用念力向上人发动猛攻，要求说出此人姓名，但被上人一一化解。“就算逼问我也没用的”，上人摘掉面罩以示必死，用念力打开了包围圈的缺口。犹巴和阿斯贝鲁挟起桂嘉冲向驯虫师的飞船，上人则丧生在僧会士兵的刺刀之下。犹巴守住舱门，阿斯贝鲁在枪林弹雨中启动了飞船，升空而逃。
与此同时，正在南下的亲卫军飞船上，娜乌西卡感受到上人的危险，上人警告娜乌西卡千万别来。凭借这一丝心念，密喇鲁帕已捕捉到了娜乌西卡的存在，并通过念力发起袭击，倒在血泊中的上人用最后的余力击退了神圣皇帝的攻击，保护了娜乌西卡。此时朝日初升，亲卫军的飞船进入土鬼领空。（第二卷终）
第三卷
飞船上，阿斯贝鲁告诉犹巴是上人决定破坏王虫培养槽。上人知道皇弟密喇鲁帕即将抵达，已做好失败后的对策。神圣皇帝家的血统代代都孕育出超能力者。密喇鲁帕能够透视玛尼族人民的心思，知道他们没有叛乱企图，或许不会杀害玛尼族民。传说七日之火之前的时代存在着操纵生命根源的技术，那时的人类可以随心所欲地将动植物加以改造。而大僧院内部神圣皇帝的陵墓中仍保留着那种技术，为了挽回节节失利的战况，密喇鲁帕很可能使用了这些技术。让库夏娜全军覆没王虫幼虫正是在驯虫师的村子里培养出来的，驯虫师只需取得王虫身体的一部分即可培养出幼虫。上人反对这种亵渎生命的做法，说明此举将会触怒腐海，从而招来灭顶之灾。阿斯贝鲁认为王虫是伟大的生物，是娜乌西卡用生命让他体会到这一点。
接下去阿斯贝鲁说明了秘石的来历：培吉特市在去年的发掘中发现了巨神兵，那时仅是个骨架，连接着一黑色盒子，秘石即在盒中。启动秘石后巨神兵没有任何反应，技师们以为这是未完成品，不料在数日内巨神兵不断发育。惊恐的人们终于明白那个盒子就是它的胎盘，拿开秘石使它停止了生长，技师们使用各种方法都无法毁掉秘石。得到消息的乌王想得到巨神兵从而攻打培吉特市……阿斯贝鲁驾驶飞艇钻出云层，正遇上追来的僧会战舰。在猛烈的炮击下，飞船被击落坠向腐海……
亲卫军飞艇上，库夏娜识破了克罗托瓦想把自己引诱至皇兄军中的诡计，举枪对准克罗托瓦。库夏娜说，这次作战本是皇兄们为除去他而设的圈套，而克罗托瓦的任务是得到秘石。在酸湖之战之所以救她是因为那时还没有秘石的下落，而现在知道秘石下落的娜乌西卡已在船上，所以克罗托瓦便可以放手除掉自己了。面对如此精明的上司，克罗托瓦只好摊牌：“说实话，本来那边是很希望殿下对命令不服，愤而返回王都夺权。如此便可冠上谋反的罪名将殿下问斩。可是即使受到如此不公的待遇，您仍然一心遵从命令，这又为了什么？殿下的目的并不在于和土鬼交战，而是为了和第三军主力会合。殿下一手培训却被硬夺去的超级军团，他们也正苦侯着殿下的驾临吧。到时候再率领第三军返回王都夺权……请等一下”，克罗托瓦扔掉手枪，努力说服准备开枪的库夏娜：“我只不过是个平民出身的穷军人，就算侥幸没战死沙场，也只能靠退休金糊口。虽然接受这个任务时，曾经承诺给我们种种赏赐，不过我们这种老百姓一旦知道上级的秘密是绝不会有生路的。无论任务成功与否，到头来不是被枪杀就是被毒死。因此我想过，务必要找出一条生路来……殿下，您能不能试着用我呢？其实这些时日走到这种地步，您也一直苦于找不到可用的人吧？小的自认为比血统好，只知死命效忠却不知变通的贵族士官好用多了。”逼问之下，克罗托瓦说出令库夏娜震惊的消息，指使他的并非皇兄，而正是她的父亲乌王陛下。“哼，老不死的毒晕终于现出丑陋的真面目了”，库夏娜斥退克罗托瓦，“我皇家徽章上描绘着双头蛇鲜血淋漓地互相纠缠掠夺。难道父子相残是逃不过的宿命吗？既然对王位如此执着，就让我这沾满鲜血的双手把你揪下来吧！”
飞艇降落在被毁的土鬼村庄，娜乌西卡发现这个距离腐海100海里的村子里竟然有瘴气袭击过的痕迹。在成堆的遇难者中，娜乌西卡把两个幸存的土鬼幼童带回飞船。此时取水的分队竟遇上了在腐海中才出现的翅虫，闻讯赶到的娜乌西卡用鸣弹掩护士兵逃出。翅虫转而攻击娜乌西卡却突然停止，娜乌西卡发现原来是自己穿的王虫血染成的衣服安抚了翅虫。吸入瘴气的士兵生命垂危，情急之下，娜乌西卡用嘴替士兵吸出毒血，士兵终于脱离了危险，娜乌西卡赢得了士兵们的感激和敬意。
飞艇再度起航，“那女孩连她自己都没有发觉她正带着我们进入漩涡的中心……”，库夏娜对克罗托瓦说道。库夏娜命令跟踪前方的土鬼艇队以找到友军，行进途中，娜乌西卡西卡敏锐地捕捉到了空气中的异变，呼叫全体人员迅速戴上面罩。接着散发着瘴气的菌类森林竟然出现在这个离腐海150海里的土地上，居然连昆虫都无法在这个森林的瘴气中幸存。穿出森林之后，地面浮现出土鬼的阵地，库夏娜在双方交战线上发现了她苦心经营的第三军第二阵队的军旗，这支以擅长机动作战的装甲军团竟然被配置在防御据点上，这时已近溃败。“继续盘旋，我要看到最后”，库夏娜下令。俯瞰之下，大片的土鬼平民丧生在城中，“娜乌西卡，仔细看好，这就是战场，”克罗托瓦说，“搞清楚了吗？就算求了一两个小鬼，也是于事无补，心里得不到任何安慰的呀！”
看着死守阵地、即将溃败的将士们，库夏娜扬起战旗，出现在飞艇了望台上高举宝剑为他们送行。库夏娜的突然出现让将士们欢呼不止：是库夏娜殿下的战旗！殿下还活着…！殿下回到我们身边来了！库夏娜殿下万岁！见此情景，克罗托瓦也不禁感慨万千：“难怪她父王和皇兄怕她怕成这样，多鲁美奇亚军中有谁能像她这样受到士兵的爱戴呢？”士兵们在土鬼的炮击下化为灰烬，望着阵亡的部下，库夏娜凝固在了望台上，“你们的临终我已亲眼目睹了！请在瓦尔哈拉保佑我向夺我第三军精兵并使之无谓牺牲的那些畜牲们报仇吧！”
在后方着陆后，残留的第三连队兵士向库夏娜说明了战况：土鬼大举反攻后，多鲁美奇亚军突然遭到瘴气的袭击(发出瘴气的就是途中遇到的人造腐海），由于部队没有准备面罩而损失惨重。三皇子有意除掉第三军，命令第三军在即无重型武器也无空中力量支援的情况下为其他部队的撤退做掩护。如今第三军只剩下一个连队，还处在土鬼的重重包围之下，如同汪洋中的孤岛。库夏娜和克罗托瓦定下计策，决意夺回军队指挥权。
跌落在腐海的犹巴等人被路过的森林人营救。森林人是驯虫师的始祖之中血统最尊贵的一族，通过念力与昆虫交流，与森林和睦相处，所以驯虫师对森林人非常敬畏。他们舍弃用火，厌恶人世，住在腐海的深处，身穿昆虫肠衣，以虫卵为食，居住在昆虫体液形成的泡膜帐篷中。森林人少年瑟尔穆给犹巴他们带来了虫卵，“这虫卵不是偷的，是拜托虫子们分给我们一点。我们从遥远的腐海深处旅行而来。腐海中逐渐变得不安，王虫们都愤怒起来，大举向南移动。”犹巴和阿斯贝鲁决定伤愈之后赶赴土鬼的国土。
次日，多鲁美奇亚军最南端的据点，土鬼沙帕达土侯国的都城内。面对压倒性优势的土鬼兵力，只顾享乐的将军全然不顾军队的死活，拒绝了将士们突围的请求。城外的土鬼僧侣们正举行攻城前的宗教仪式。这时皇弟密喇鲁帕的飞船降临阵地，密喇鲁帕已活了一百多年，肉体已近腐朽，靠着陵墓中的特殊技术才得以维持身体的活力，降落之后即进入僧官们准备好的特殊洗浴装置中维护身体。密喇鲁帕向负责此战的僧官察鲁卡说明亲临的目的是为了对付可能出现的蓝衣人。传说中的蓝衣人会带着土鬼人民脱离苦难，若在此关键时刻出现将会动摇帝国的根本。此时库夏娜的战舰经过上空，闻讯出营的察鲁卡惊奇地发现了正在飞船了望台上的身穿蓝衣的娜乌西卡。
中了炮击的飞船勉强降落在城后方，城中将官们抑制不住内心的激动前来迎接库夏娜。军士们搬出伤兵和飞船引擎，娜乌西卡搬出最后的伤员后回船取出滑翔机，被爆炸的飞船击昏。“各将校集合！库夏娜殿下回来了，大家不要放弃希望！”军中重又充满了斗志。库夏娜一行拦住了将要登上装满了财宝的飞艇逃跑的将军，士兵们对将军逮捕库夏娜的命令充耳不闻。库夏娜要求将军尽到军人的职责，参加此后的战斗。举行了简短的阅兵仪式后，库夏娜顺利接管了军权。
昏迷中的娜乌西卡被安置在粮仓里，发现密喇鲁帕仍然用超能力在寻找她。由于受到上人的保护，密喇鲁帕无法发现娜乌西卡，黑影摸索着向前，消失在角落里。“多么可怜的生命呀，不知道自己要寻找什么，好像还在啜泣。”醒后，娜乌西卡发现城中有着大批的土鬼平民俘虏，守卫说明这些难民是为了运送回国作为奴隶卖给庄园。娜乌西卡决定通过与库夏娜交涉释放平民。
库夏娜的目的是返回多鲁美奇亚，无意与土鬼作战损耗兵力。但眼下土鬼即将攻城，为争取时间撤退，就临时制定了抢先发起骑兵突袭摧毁敌人攻城炮台以拖延敌军攻击的作战计划。因正门已被敌人炮台对准，决定爆破城墙，利用炮火烟幕掩护发动奇袭。娜乌西卡找到库夏娜要求释放土鬼难民，库夏娜签下了释放俘虏的命令并邀请娜乌西卡和她一起参加此次的战斗，“娜乌西卡，和我一起去吧。现在对我而言，除了二千名部下的性命之外什么都不重要了，但是要我完全顺从你这不想沾污双手的人，感觉很不愉快。如果是站在战友立场的忠告，我倒不至于不听。”娜乌西卡无法拒绝，只好骑着犹巴送给她的坐骑卡伊参加战斗。
作战开始，炮军用炮击在敌阵前炸起烟幕，工兵炸开城墙后，库夏娜带领骑兵在炮火的烟幕掩护下冲向敌军阵地。多鲁美奇亚军从烟幕中杀出，迅速摧毁了土鬼军的各个攻城炮台。这时，察鲁卡调集的土鬼骑兵部队已经赶到。看见目的已达到，库夏娜下令撤退，敌人的骑兵穷追不舍。“多鲁美奇亚的白色魔女，乌王之女库夏娜还活着！”土鬼军中怒吼着。乱军之中，察鲁卡看到了王虫血染成的蓝衣，“为什么蓝衣人会和多鲁美奇亚的魔女在一起？她不是土鬼人民的救世主吗？”“不能再增加无谓的牺牲了”，娜乌西卡离开撤退中的队伍靠近土鬼军，用风之谷伯伯们留给她的鸣弹停止土鬼军的坐骑长毛牛的前进。“娜乌西卡，你昏了吗？快回来！”库夏娜喊。“释放俘虏的命令，我已收下了。快走吧！”娜乌西卡回答。五名骑兵要求留下保护娜乌西卡撤离，库夏娜批准后带领队伍飞奔而去。“只要打倒蓝衣人，便是立下大功”，察鲁卡吩咐士兵们，娜乌西卡用完了鸣弹后突围，五名骑兵跟在周围掩护，看着骑兵们一个个倒下，娜乌西卡只能强忍悲痛继续前行。卡伊被射中跌倒，察鲁卡命令活捉蓝衣人，士兵们围住了娜乌西卡。在刺刀的拥簇下，察鲁卡发现眼前抱着卡伊的娜乌西卡“不是狂信者的眼神，高贵而尊严，既无敌意也没有恨意，为什么这样的少女会让拥有超能力的皇弟陛下如此畏惧呢？”这时，身受重伤的卡伊踢飞僧兵，奇迹般地一跃而起，背着娜乌西卡跳出重围……
撤回城中的库夏娜郁郁寡欢，士兵们请求等待娜乌西卡和分队回城后再关城门。娜乌西卡终于出现在城前的烟雾中，士兵们欢声雷动。重伤的卡伊用尽了最后的余力倒地而死，娜乌西卡抱着卡伊痛哭，告诉大家骑兵们全都为保护她而牺牲了。库夏娜吩咐埋葬战马，着手准备下一步的作战计划。“娜乌西卡，你就走你自己的路吧……那条平凡人的幸福小路。我则要走上那鲜血淋漓的与亲兄弟互相残杀，被诅咒的大道……”
土鬼阵地上，察鲁卡向出浴的神圣皇帝伏地请罪。密喇鲁帕解除了察鲁卡的司令职务，让他继续留在军中对付蓝衣人。察鲁卡是一位中年的僧官，由密喇鲁帕的赏识被一路提拔至司令，所以他对皇弟忠心耿耿。因为平民出身，他深知土鬼民众的疾苦，也具有宽广仁慈的心胸和深远的眼光。此时他看出了密喇鲁帕想要大规模动用王虫和森林作战的想法，大惊失色，劝阻说此举只能增加土鬼国内的废土。这时前线传来报告，城中的土鬼平民已被释放。（第三卷终）
